Prvi film je Johanssonova posnela leta 1994, preboj pa ji je uspel leta 1998, ko je zaigrala v filmu Roberta Redforda Šepetati konjem. Pozneje je sodelovala z režiserji, kot so brata Coen, Brian de Palma in Christopher Nolan. Bila je muza Woodyja Alena, s katerim je posnela tri filme - Zadnji udarec, Scoop in Ljubezen v Barceloni.

Leta 2004 je zaigrala v filmu Sofie Coppola Zgubljeno s prevodom, za vlogo pa prejela nagrado bafta. Za vlogo v filmu Dekle z bisernim uhanom si je leta 2003 prislužila dve nominaciji za zlati globus, tretjo si je prislužila za vlogo v filmu Ljubezenska pesem za Bobbyja Longa in četrto za vlogo v Alenovem filmu Zadnji udarec.